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BMC Evol. Biol..2019 12;19(1):229. 10.1186/s12862-019-1554-5. doi: 10.1186/s12862-019-1554-5.Epub 2019-12-19.

ミトコンドリアORFansの多様性は、淡水イガイ科(Bivalvia: Unionida)の間でミトコンドリアの二重一親遺伝の仕組みが異なる可能性を示唆している

Variability of mitochondrial ORFans hints at possible differences in the system of doubly uniparental inheritance of mitochondria among families of freshwater mussels (Bivalvia: Unionida).

  • Davide Guerra
  • Manuel Lopes-Lima
  • Elsa Froufe
  • Han Ming Gan
  • Paz Ondina
  • Rafaela Amaro
  • Michael W Klunzinger
  • Claudia Callil
  • Vincent Prié
  • Arthur E Bogan
  • Donald T Stewart
  • Sophie Breton
PMID: 31856711 PMCID: PMC6923999. DOI: 10.1186/s12862-019-1554-5.

抄録

背景:

雌雄同体のミトコンドリアの二重一親遺伝(DUI)を示すゴノコーリック淡水イガイ(Bivalvia: Unionida)のミトコンドリアゲノムには、超無数のORFan遺伝子(すなわち、他の遺伝子との明らかな相同性のないオープンリーディングフレーム)が存在している。DUIとは、1つの種の中に雌雄の異なるミトコンドリアの型が共存するシステムである。UnionidaeやMargaritiferidaeでは、雌雄同体から雌雄同体への移行とDUIの喪失が関連しているようであり、この事象はORFan遺伝子の完全性に影響を与えていると考えられている。これらの観察から、ORFansがDUIや性決定に関与しているのではないかという仮説が立てられた。しかし、ミトコンドリアの完全なゲノム配列はほとんどの淡水イガイ科では不足しているため、様々な系統におけるDUIの明確な局在化や、ORFansがDUIや性システムに及ぼす影響を包括的に理解することは困難である。そこで私たちは、ORFan遺伝子の進化とそのタンパク質産物の多様性に関する情報を収集するために、採集の少ない淡水イガイ科から11の新しいマイトゲノームの配列を決定し、特徴付けを行った。

BACKGROUND: Supernumerary ORFan genes (i.e., open reading frames without obvious homology to other genes) are present in the mitochondrial genomes of gonochoric freshwater mussels (Bivalvia: Unionida) showing doubly uniparental inheritance (DUI) of mitochondria. DUI is a system in which distinct female-transmitted and male-transmitted mitotypes coexist in a single species. In families Unionidae and Margaritiferidae, the transition from dioecy to hermaphroditism and the loss of DUI appear to be linked, and this event seems to affect the integrity of the ORFan genes. These observations led to the hypothesis that the ORFans have a role in DUI and/or sex determination. Complete mitochondrial genome sequences are however scarce for most families of freshwater mussels, therefore hindering a clear localization of DUI in the various lineages and a comprehensive understanding of the influence of the ORFans on DUI and sexual systems. Therefore, we sequenced and characterized eleven new mitogenomes from poorly sampled freshwater mussel families to gather information on the evolution and variability of the ORFan genes and their protein products.

結果:

Margaritiferidae, Hyriidae, Mulleriidae, Iridinidaeの代表的な10種(雌雄同株、雌雄同株)から、10種の完全なマイトゲノム配列+1種のほぼ完全なマイトゲノム配列を得た。ORFan遺伝子はMargaritiferidaeとHyriidaeのDUI種のみに存在するが、Hyriidae、Iridinidae、Mulleriidaeの非DUI種では性系統に関係なく完全に欠失している。本研究では、新たに特徴づけられたORFansから翻訳されたタンパク質と既知のタンパク質を比較することで、保存されている構造や家族固有の特徴を明らかにすることができた。

RESULTS: We obtained ten complete plus one almost complete mitogenome sequence from ten representative species (gonochoric and hermaphroditic) of families Margaritiferidae, Hyriidae, Mulleriidae, and Iridinidae. ORFan genes are present only in DUI species from Margaritiferidae and Hyriidae, while non-DUI species from Hyriidae, Iridinidae, and Mulleriidae lack them completely, independently of their sexual system. Comparisons among the proteins translated from the newly characterized ORFans and already known ones provide evidence of conserved structures, as well as family-specific features.

結論:

ORFanタンパク質は、異なる科の淡水産ムール貝の間で二次構造の構成が類似していることから、保存された生理的役割を持つ一方で、科に特有の特徴を持っていることがわかった。このことから、本研究では、二次的にDUIを喪失した種ではORFansが高度に変異しているか、あるいは完全に欠落していることから、ORFans、性器系、DUIの関連性のいくつかの側面は、様々な系統のウニガイで異なるのではないかと考えた。

CONCLUSIONS: The ORFan proteins show a comparable organization of secondary structures among different families of freshwater mussels, which supports a conserved physiological role, but also have distinctive family-specific features. Given this latter observation and the fact that the ORFans can be either highly mutated or completely absent in species that secondarily lost DUI depending on their respective family, we hypothesize that some aspects of the connection among ORFans, sexual systems, and DUI may differ in the various lineages of unionids.