シロイヌナズナのフィロスフィア群集の集合体における生態学的連続性と確率的変動

Ecological succession and stochastic variation in the assembly of Arabidopsis thaliana phyllosphere communities.

• Loïs Maignien
• Emelia A DeForce
• Meghan E Chafee
• A Murat Eren
• Sheri L Simmons

抄録

アンラベル:

植物の空中部分（フィイルスフィア）に生息するバクテリアは、世界的に豊富で生態学的に重要な群集であり、植物の宿主に大きな影響を与える可能性があります。その重要性にもかかわらず、フィイルスフィアの動態を駆動する生態学的プロセスについてはほとんど知られていない。ここでは、モデル植物であるシロイヌナズナを用いて、制御された温室環境下でのフィイルスフィア細菌群集の経時的な発達を記述する。多数の複製植物を用いて、フィルスフィア群集の繰り返し可能なダイナミクスを同定し、植物の葉に移行する空気中の群集の組成を測定することにより、集合履歴を再構築した。16S rRNA 遺伝子の v5v6 超可変領域からの 260,000 以上の配列を用いて、植物 32 サンプルと空気 21 サンプルの 73 日間の細菌群集構造を特徴付けた。フィルスフィアの群集は、最初は空気中の群集を反映していたが、その後、異なる群集構成に収束していった。フィールスフィア中の特定の分類群集の有無は、レプリカ間で保存されており、群集構成に対する強い選択性を示唆しているが、これらの分類群集の相対的な存在量は非常に変動が大きく、個々の植物の空間的な関連性と関連していた。我々の結果は、初期のコロニー化における確率的なイベントが、散布制限と相まって、細菌群集が群集メンバーの決定論的選択の文脈の中で、交互の軌道を生み出したことを示唆している。

UNLABELLED: Bacteria living on the aerial parts of plants (the phyllosphere) are globally abundant and ecologically significant communities and can have significant effects on their plant hosts. Despite their importance, little is known about the ecological processes that drive phyllosphere dynamics. Here, we describe the development of phyllosphere bacterial communities over time on the model plant Arabidopsis thaliana in a controlled greenhouse environment. We used a large number of replicate plants to identify repeatable dynamics in phyllosphere community assembly and reconstructed assembly history by measuring the composition of the airborne community immigrating to plant leaves. We used more than 260,000 sequences from the v5v6 hypervariable region of the 16S rRNA gene to characterize bacterial community structure on 32 plant and 21 air samples over 73 days. We observed strong, reproducible successional dynamics: phyllosphere communities initially mirrored airborne communities and subsequently converged to a distinct community composition. While the presence or absence of particular taxa in the phyllosphere was conserved across replicates, suggesting strong selection for community composition, the relative abundance of these taxa was highly variable and related to the spatial association of individual plants. Our results suggest that stochastic events in early colonization, coupled with dispersal limitation, generated alternate trajectories of bacterial community assembly within the context of deterministic selection for community membership.

重要性:

植物に関わるコメンサル菌は、感染から宿主を守り、成長を促進する働きをしています。植物の葉に関わる細菌（フィルスフィア）は非常に豊富で多様な群集であるが、その生態についての情報は非常に限られている。ここでは、植物モデル生物であるシロイヌナズナを用いたフィルスフィア群集の形成について述べる。温室内で多数の植物を栽培し、シロイヌナズナのライフサイクルを通してフィロスフィア中の細菌の多様性を測定した。また、葉に着地する空気中の微生物の多様性も測定した。その結果、植物は低密度の空気個体群から抽出された独特のフィイルスフィア細菌群集を形成しており、植物環境は特定の生物にとって有利な環境であり、他の生物にとっては有利ではないことを示唆していることがわかった。しかし、我々はまた、フィイルスフィア内の細菌の相対的な豊富さは、主に個々の植物の物理的な近接性によって決定されることを発見した。このことは、選択的な力とランダムな力が混合してフィイルスフィア群集を形成していることを示唆している。

IMPORTANCE: Commensal bacteria associated with plants help protect their hosts against infection and promote growth. Bacteria associated with plant leaves (the "phyllosphere") are highly abundant and diverse communities, but we have very limited information about their ecology. Here, we describe the formation of phyllosphere communities on the plant model organism Arabidopsis thaliana. We grew a large number of plants in a greenhouse and measured bacterial diversity in the phyllosphere throughout the Arabidopsis life cycle. We also measured the diversity of airborne microbes landing on leaves. Our findings show that plants develop distinctive phyllosphere bacterial communities drawn from low-abundance air populations, suggesting the plant environment is favorable for particular organisms and not others. However, we also found that the relative abundances of bacteria in the phyllosphere are determined primarily by the physical proximity of individual plants. This suggests that a mixture of selective and random forces shapes phyllosphere communities.