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クラッド特異的なLamellodysidea海綿体マイクロバイオームにおける栄養学的および代謝的多様性のゲノムビュー
A genomic view of trophic and metabolic diversity in clade-specific Lamellodysidea sponge microbiomes.
PMID: 32576248 PMCID: PMC7313196. DOI: 10.1186/s40168-020-00877-y.
抄録
背景:
海綿とその微生物群は、地球上のサンゴ礁の炭素と栄養の循環に大きく貢献しており、溶存有機物や粒子状有機物を処理して再石灰化している。Lamellodysidea herbacea 海綿は、豊富な光合成を行うHormoscilla シアノバクテリアの共生体から追加的なエネルギーを得ており、この共生体はまた、環境問題となる人為的汚染物質と化学的に類似したポリ臭化ジフェニルエーテル（PBDEs）を生成する。ホルムス菌以外の細菌がラメロディシディアの微生物代謝や二次代謝物の合成・分解にどのような影響を及ぼすかは、現在のところ明らかになっていない。
BACKGROUND: Marine sponges and their microbiomes contribute significantly to carbon and nutrient cycling in global reefs, processing and remineralizing dissolved and particulate organic matter. Lamellodysidea herbacea sponges obtain additional energy from abundant photosynthetic Hormoscilla cyanobacterial symbionts, which also produce polybrominated diphenyl ethers (PBDEs) chemically similar to anthropogenic pollutants of environmental concern. Potential contributions of non-Hormoscilla bacteria to Lamellodysidea microbiome metabolism and the synthesis and degradation of additional secondary metabolites are currently unknown.
結果:
本研究では、16S rRNA 遺伝子アンプリコン研究を補完するために、ほぼ完全なメタゲノムアセンブルゲノム（MAG）を再構築することにより、これまで未確認であった未培養の Lamellodysidea 関連微生物集団 21 種の相対的な個体数、分類学的新規性、代謝能力、および二次代謝物の可能性を明らかにした。微生物群集の構成は、グアムの複数の場所から3年間に収集した4つの宿主クラッドからなる16のサンプルの海綿体宿主サブグループの系統と一致した。意外なことに、ある宿主群の微生物には、二次代謝産物を大量に生産するプロクロロン属のシアノバクテリアも含まれていた。2つの新規なアルファプロテオバクテリアMAGは、メチル栄養代謝とIII型分泌系の診断経路をコードしており、Candidatus Methylospongialesという新しい分類群に暫定的に割り当てられた。他の分類群のMAGは、クロロフィルだけでなく、バクテリオクロロフィルとプロテオロドプシンを用いた光駆動型エネルギー生産経路をコードしていた。好気性と嫌気性の両方の条件に適した多様な従属栄養能力には、キチン、真核細胞外マトリックスポリマー、ホスホン酸塩、ジメチルスルホニプロピオネート、トリメチルアミン、安息香酸塩を分解する経路が含まれていた。遺伝的証拠はハロゲン化芳香族の好気性異化経路を同定し、内因性PBDEsを炭素とエネルギー源として使用することを可能にする可能性がある。
RESULTS: This study has determined relative abundance, taxonomic novelty, metabolic capacities, and secondary metabolite potential in 21 previously uncharacterized, uncultured Lamellodysidea-associated microbial populations by reconstructing near-complete metagenome-assembled genomes (MAGs) to complement 16S rRNA gene amplicon studies. Microbial community compositions aligned with sponge host subgroup phylogeny in 16 samples from four host clades collected from multiple sites in Guam over a 3-year period, including representatives of Alphaproteobacteria, Gammaproteobacteria, Oligoflexia, and Bacteroidetes as well as Cyanobacteria (Hormoscilla). Unexpectedly, microbiomes from one host clade also included Cyanobacteria from the prolific secondary metabolite-producer genus Prochloron, a common tunicate symbiont. Two novel Alphaproteobacteria MAGs encoded pathways diagnostic for methylotrophic metabolism as well as type III secretion systems, and have been provisionally assigned to a new order, designated Candidatus Methylospongiales. MAGs from other taxonomic groups encoded light-driven energy production pathways using not only chlorophyll, but also bacteriochlorophyll and proteorhodopsin. Diverse heterotrophic capabilities favoring aerobic versus anaerobic conditions included pathways for degrading chitin, eukaryotic extracellular matrix polymers, phosphonates, dimethylsulfoniopropionate, trimethylamine, and benzoate. Genetic evidence identified an aerobic catabolic pathway for halogenated aromatics that may enable endogenous PBDEs to be used as a carbon and energy source.
結論:
海綿体マイクロバイオームの0.1%以上を占めるすべての微生物分類群から高品質のMAGを再構成することで、分類学的データだけでは予測できなかったユニークな代謝特徴を種特異的に特定することができた。この情報は、宿主のバイオエネルギーへの海洋無脊椎動物マイクロバイオームの貢献のより代表的なモデル、保存された代謝および生理学的マーカーに基づく潜在的な新規海綿体寄生虫および病原体の同定を促進し、海綿体関連マイクロバイオームにおける二次代謝物およびハロゲン化合物の生合成および分解経路のより良い理解を促進する。ビデオ概要
CONCLUSIONS: The reconstruction of high-quality MAGs from all microbial taxa comprising greater than 0.1% of the sponge microbiome enabled species-specific assignment of unique metabolic features that could not have been predicted from taxonomic data alone. This information will promote more representative models of marine invertebrate microbiome contributions to host bioenergetics, the identification of potential new sponge parasites and pathogens based on conserved metabolic and physiological markers, and a better understanding of biosynthetic and degradative pathways for secondary metabolites and halogenated compounds in sponge-associated microbiota. Video Abstract.