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カイコの腸内細菌は有機リン酸系殺虫剤の毒性に対する宿主抵抗性を促進する
Gut bacteria of the silkworm Bombyx mori facilitate host resistance against the toxic effects of organophosphate insecticides.
PMID: 32623217 DOI: 10.1016/j.envint.2020.105886.
抄録
有害生物防除のために農業で多用されている有機リン酸系殺虫剤は、世界的に環境問題と公衆衛生上の懸念を増大させている。皮肉なことに、主要な鱗翅目害虫の殺虫剤耐性は、部分的には微生物共生体を介して急速に発達している。微生物相が殺虫剤耐性をもたらすメカニズムを調べるために、モデル生物であるカイコBombyx mori（Lepidoptera: Bombycidae）に異なる抗生物質を与え、腸内細菌叢の不均衡を誘発させた。その結果、ポリミキシンで処理した幼虫は、クロルピリホスに曝露した場合、生存率が有意に低下した。また、ポリミキシンを投与した幼虫は、クロルピリホスに曝露された後、生存率が有意に低下することがわかった。クロルピリホス耐性におけるこれら2つの細菌群の役割を評価するために、自然微生物相や抗生物質の影響を避けるために、無菌（GF）カイコの飼育プロトコールを確立した。GFカイコとステノトロフォモナスの単離はクロルピリホスに対する宿主抵抗性を向上させたが、エンテロコッカスを餌にした幼虫ではクロルピリホスに対する抵抗性は向上しなかった。糞中のクロルピリホス残基をGC-μECDで検出したところ、ステノトロフォモナスもエンテロコッカスも腸内でクロルピリホスを直接分解しなかった。しかし、腸内メタボローム解析の結果、ステノトロフォモナスと単会したカイコ幼虫の腸内では、必須アミノ酸の産生量が高くなるという、非常に種特異的なパターンが明らかになった。このような重要な栄養素の供給は宿主の体力を著しく向上させ、それによって幼虫はこれらの有害化学物質の悪影響をより効率的に回避することができた。以上のことから、本研究は、悪名高い鱗翅目害虫における殺虫剤抵抗性の新たなメカニズムを示唆しているだけでなく、複雑な環境システムにおける宿主と腸内細菌の相互作用を調査するための有用なテンプレートを提供している。
Organophosphate insecticides that are heavily used in agriculture for pest control have caused growing environmental problems and public health concerns worldwide. Ironically, insecticide resistance develops quickly in major lepidopteran pests, partially via their microbial symbionts. To investigate the possible mechanisms by which the microbiota confers insecticide resistance to Lepidoptera, the model organism silkworm Bombyx mori (Lepidoptera: Bombycidae) was fed different antibiotics to induce gut dysbiosis (microbiota imbalance). Larvae treated with polymyxin showed a significantly lower survival rate when exposed to chlorpyrifos. Through high-throughput sequencing, we found that the abundances of Stenotrophomonas and Enterococcus spp. changed substantially after treatment. To assess the roles played by these two groups of bacteria in chlorpyrifos resistance, a germ-free (GF) silkworm rearing protocol was established to avoid the influence of natural microbiota and antibiotics. Monoassociation of GF silkworms with Stenotrophomonas enhanced host resistance to chlorpyrifos, but not in Enterococcus-fed larvae, consistent with larval detoxification activity. GC-μECD detection of chlorpyrifos residues in feces indicated that neither Stenotrophomonas nor Enterococcus degraded chlorpyrifos directly in the gut. However, gut metabolomics analysis revealed a highly species-specific pattern, with higher levels of essential amino acid produced in the gut of silkworm larvae monoassociated with Stenotrophomonas. This critical nutrient provisioning significantly increased host fitness and thereby allowed larvae to circumvent the deleterious effects of these toxic chemicals more efficiently. Altogether, our study not only suggests a new mechanism for insecticide resistance in notorious lepidopteran pests but also provides a useful template for investigating the interplay between host and gut bacteria in complex environmental systems.
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