唯一の盲目のシクリッドのゲノム解析により、眼と色素形成遺伝子の広範な不活性化が明らかになった

Genomic analysis of the only blind cichlid reveals extensive inactivation in eye and pigment formation genes.

• Matthew L Aardema
• Melanie L J Stiassny
• S Elizabeth Alter

抄録

形質の喪失は、特に独立した系統にまたがって発生する場合には、興味深い進化の問題となる。光の乏しい環境下にいる魚は、しばしば色素と目の両方の減少や喪失を含む「トログロモルフィック」な形質を進化させる。ここでは、アフリカの盲目で脱色したシクリッド、Lamprologus lethopsにおける形質喪失のゲノム基盤を調査し、これらの喪失に寄与した可能性のある進化的な力（選択とドリフト）を探っている。この種は、唯一知られている盲目のシクリッドであり、コンゴ川下流域の固有種である。入手可能な証拠によれば、この種は深くて光の少ない生息地に生息していることが示唆されている。ゲノムシークエンスを用いて、目の形成や色素沈着に関連する遺伝子や、トログロモルフィズムに関連する他の形質と同様に、種分化後に急速に不活性化突然変異が蓄積されていることを示した。また、L. lethopsで影響を受けている遺伝子の多くは、メキシコ湾岸型のカメムシ（Astyanax mexicanus）や他種のカメムシでも凝集型の表現型に関与していることがわかった。また、ゲノム全体のヘテロ接合パターンを解析したところ、L. lethopsは約1万年前に大きな個体群ボトルネックを経験し、その後は有効個体数が減少したことが明らかになった。不活性化突然変異を持つ遺伝子のサブセットの分岐長検定では、方向性選択の証拠はほとんど見られなかったが、全体的にヘテロ接合度が低いため、このようなシグナルを検出する統計的な力が低下している可能性がある。全体的に見て、ゲノムワイドなパターンは、この種では、おそらく生理的に高価な形質の損失に対する方向性選択によって、深刻なボトルネックからの遺伝的ドリフトが加速され、不活性化突然変異が急速に固定化されたことを示唆している。

Trait loss represents an intriguing evolutionary problem, particularly when it occurs across independent lineages. Fishes in light-poor environments often evolve "troglomorphic" traits, including reduction or loss of both pigment and eyes. Here we investigate the genomic basis of trait loss in a blind and depigmented African cichlid, Lamprologus lethops, and explore evolutionary forces (selection and drift) that may have contributed to these losses. This species, the only known blind cichlid, is endemic to the lower Congo River. Available evidence suggests it inhabits deep, low-light habitats. Using genome sequencing, we show that genes related to eye formation and pigmentation, as well as other traits associated with troglomorphism, accumulated inactivating mutations rapidly after speciation. A number of the genes affected in L. lethops are also implicated in troglomorphic phenotypes in Mexican cavefish (Astyanax mexicanus) and other species. Analysis of heterozygosity patterns across the genome indicates that L. lethops underwent a significant population bottleneck roughly 1 Mya, after which effective population sizes remained low. Branch-length tests on a subset of genes with inactivating mutations show little evidence of directional selection; however, low overall heterozygosity may reduce statistical power to detect such signals. Overall, genome-wide patterns suggest that accelerated genetic drift from a severe bottleneck, perhaps aided by directional selection for the loss of physiologically expensive traits, caused inactivating mutations to fix rapidly in this species.

© The Author(s) 2020. Published by Oxford University Press on behalf of the Society for Molecular Biology and Evolution.