アクティブ行動時における運動皮質ニューロンの多次元的なチューニング

Multi-dimensional tuning in motor cortical neurons during active behavior.

• Rachel C Yuan
• Sarah W Bottjer

抄録

哺乳類の運動野に類似した機能を持つ、ソングバードの大脳皮質内の領域であるAId（背側中間弧口蓋骨）は、発生時の歌の学習に関与していることが知られています。視覚や社会的な手がかりなどの非発声因子が歌の学習や演奏を媒介することが知られているが、歌の行動に重要な領域の慢性記録研究では、歌の生成に関連した神経活動のみに焦点が当てられてきた。しかし、これまでの慢性記録研究では、歌唱行動に重要な部位の神経活動のみに焦点を当ててきたため、単一のニューロンがコードしていると考えられる非音声情報の範囲については、ほとんど理解されていませんでした。我々は、自由に行動する幼いシマウマフィンチのAIDで慢性的な記録を行い、歌の生産だけでなく、ホッピング、つつき、先取り、ふわふわアップ、くちばしの相互作用、引っ掻き、およびストレッチを含む、全体の記録セッション全体を通して、多様な運動行動の間に神経活動を評価した。これらの動きは自然の行動レパートリーの一部であり、歌の学習と求愛行動の両方の重要な構成要素です。その結果、AIDニューロンの多くは、歌唱時に有意な活動の変調を示した。さらに、単一のニューロンでは、複数の運動時に不均一な反応パターンを示し（ある運動時には興奮、別の運動時には抑制を含む）、いくつかのニューロンでは、運動が発生した文脈に応じて活動が異なることが示された。また、運動時には反応しないが、活動時には反応しないニューロンも存在することが明らかになった。これらの結果は、AIDニューロンが発声情報と非発声情報の両方を処理していることを示唆しており、発育期の発声運動学習に寄与する様々なマルチモーダル要因を考慮することの重要性を強調しています。しかし、運動皮質の研究では、通常、選択された運動パラメータを対象とした限定的な行動パラダイムが用いられており、運動皮質の活動に影響を与える多様なセンサー運動因子の広範な評価が妨げられている。感覚運動学習に積極的に取り組んでいる幼鳥の自由行動をAIDで記録することは、運動皮質ニューロンの機能的役割を解明する上でユニークな利点がある。この結果は、多様な要因が運動皮質活動を調節していることを示しており、複雑な運動技能の学習と実行に貢献するために、運動皮質領域に多面的な情報がどのように統合されているのか、今後の研究のための重要な基礎を築くものである。

A region within songbird cortex, AId (dorsal intermediate arcopallium), is functionally analogous to motor cortex in mammals and has been implicated in song learning during development. Non-vocal factors such as visual and social cues are known to mediate song learning and performance, yet previous chronic-recording studies of regions important for song behavior have focused exclusively on neural activity in relation to song production. Thus, we have little understanding of the range of non-vocal information that single neurons may encode. We made chronic recordings in AId of freely behaving juvenile zebra finches and evaluated neural activity during diverse motor behaviors throughout entire recording sessions, including song production as well as hopping, pecking, preening, fluff-ups, beak interactions, scratching, and stretching. These movements are part of natural behavioral repertoires and are important components of both song learning and courtship behavior. A large population of AId neurons showed significant modulation of activity during singing. In addition, single neurons demonstrated heterogeneous response patterns during multiple movements (including excitation during one movement type and suppression during another), and some neurons showed differential activity depending on the context in which movements occurred. Moreover, we found evidence of neurons that did not respond during discrete movements but were nonetheless modulated during active behavioral states compared to quiescence. Our results suggest that AId neurons process both vocal and non-vocal information, highlighting the importance of considering the variety of multi-modal factors that can contribute to vocal motor learning during development. Motor cortex across taxa receives highly integrated, multi-modal information and has been implicated in both execution and acquisition of complex motor skills, yet studies of motor cortex typically employ restricted behavioral paradigms that target select movement parameters, preventing wider assessment of the diverse sensorimotor factors that can affect motor cortical activity. Recording in AId of freely behaving juvenile songbirds that are actively engaged in sensorimotor learning offers unique advantages for elucidating the functional role of motor cortical neurons. The results demonstrate that a diverse array of factors modulate motor cortical activity and lay important groundwork for future investigations of how multi-modal information is integrated in motor cortical regions to contribute to learning and execution of complex motor skills.

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