宿主の遺伝子型とコロニストの到着順が植物のマイクロバイオームの構成と機能を共同で支配する

Host Genotype and Colonist Arrival Order Jointly Govern Plant Microbiome Composition and Function.

• Devin R Leopold
• Posy E Busby

抄録

宿主関連マイクロバイオームの構成は、宿主の健康とフィットネスに重要な影響を及ぼす可能性がある [1-3]。しかし、マイクロバイオームの構成を決定する多くの基本的なプロセスについては、まだ理解されていない[4, 5]。マイクロバイオームの形成過程における歴史的偶発性が、宿主の形質によって課される選択的フィルターのような、より決定論的なプロセスを覆い隠している可能性があることを示す証拠が増えてきている[6-8]。より具体的には、種の到着順序がマイクロバイオーム組成に影響を与えることが頻繁に示されている[9-12]。しかし、マイクロバイオームの集合体中の優先順位効果が宿主に影響を与えるかどうか、あるいは宿主の形質における種内変動が優先順位効果の下でマイクロバイオームの集合体の軌道を変化させるかどうかについては、あまり明らかになっていない。ブラックコットンウッド（Populus trichocarpa）の葉面マイクロバイオームを用いた温室内接種実験では、宿主の遺伝子型と一般的な葉面真菌のコロニー化順序を操作した。菌体マーカー遺伝子のシークエンスを用いてマイクロバイオームの集合体の結果を定量化するとともに、葉さび病病原体であるMelampsora × columbianaに対する感受性を測定した。その結果、微生物群集の構成およびその後の病害感受性に及ぼす種の到着順序の影響は、宿主の遺伝子型に依存することが明らかになった。さらに、マイクロバイオームの集合履歴が病原体曝露時のマイクロバイオーム組成とは無関係に宿主の病気感受性に影響を与えることを発見し、種の到着順と宿主遺伝子型の相互作用が群集の組成と機能を分離できることを示唆した。以上の結果から、これらの結果は、マイクロバイオームの集合体における確率性の根底にある重要なプロセスの重要性を強調するとともに、どの宿主がこのような影響を最も受けやすいかを明らかにしている。

The composition of host-associated microbiomes can have important consequences for host health and fitness [1-3]. Yet we still lack understanding of many fundamental processes that determine microbiome composition [4, 5]. There is mounting evidence that historical contingency during microbiome assembly may overshadow more deterministic processes, such as the selective filters imposed by host traits [6-8]. More specifically, species arrival order has been frequently shown to affect microbiome composition [9-12], a phenomenon known as priority effects [13-15]. However, it is less clear whether priority effects during microbiome assembly are consequential for the host [16] or whether intraspecific variation in host traits can alter the trajectory of microbiome assembly under priority effects. In a greenhouse inoculation experiment using the black cottonwood (Populus trichocarpa) foliar microbiome, we manipulated host genotype and the colonization order of common foliar fungi. We quantified microbiome assembly outcomes using fungal marker gene sequencing and measured susceptibility of the colonized host to a leaf rust pathogen, Melampsora × columbiana. We found that the effect of species arrival order on microbiome composition, and subsequent disease susceptibility, depended on the host genotype. Additionally, we found that microbiome assembly history can affect host disease susceptibility independent of microbiome composition at the time of pathogen exposure, suggesting that the interactive effects of species arrival order and host genotype can decouple community composition and function. Overall, these results highlight the importance of a key process underlying stochasticity in microbiome assembly while also revealing which hosts are most likely to experience these effects.

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