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農家および食肉処理場従事者の糞便レジストームおよびマイクロバイオームの記述と決定因子。メタゲノムワイドな横断的研究
Description and determinants of the faecal resistome and microbiome of farmers and slaughterhouse workers: A metagenome-wide cross-sectional study.
PMID: 32679392 DOI: 10.1016/j.envint.2020.105939.
抄録
背景:
ヒトの糞便レジストームと関連するマイクロバイオーム全体を研究することで、糞便抗微生物抵抗性遺伝子（ARG）の多様性と豊富さを包括的に特徴付けることができる。これまでの培養ベースの研究では、家畜への職業的曝露と特定の抗菌薬耐性菌の保有との間に関連性があることが示されている。本研究では、ショットガンメタゲノミクスを用いて、オランダの家畜のARGに職業的に曝露されたヒト（養豚家、養鶏家、従業員、家族、豚の食肉処理場の労働者）と対照集団（Lifelinesコホート）の194人の糞便レジストームとバクテリオームを調査した。さらに、多変量解析（NMDS、PERMANOVA、SIMPER、DESeq2解析）と多変量回帰分析技術を組み合わせて適用することで、ヒトのレジストームとバクテリオームの組成の決定要因を特定しようとしました。
BACKGROUND: By studying the entire human faecal resistome and associated microbiome, the diversity and abundance of faecal antimicrobial resistance genes (ARGs) can be comprehensively characterized. Prior culture-based studies have shown associations between occupational exposure to livestock and carriage of specific antimicrobial resistant bacteria. Using shotgun metagenomics, the present study investigated 194 faecal resistomes and bacteriomes from humans occupationally exposed to ARGs in livestock (i.e. pig and poultry farmers, employees and family members and pig slaughterhouse workers) and a control population (Lifelines cohort) in the Netherlands. In addition, we sought to identify determinants for the human resistome and bacteriome composition by applying a combination of multivariate (NMDS, PERMANOVA, SIMPER and DESeq2 analysis) and multivariable regression analysis techniques.
結果:
豚の屠殺場で働く人と養豚家は、ブロイラー農家と対照群と比較して、便中の総ARG量が多かった。テトラサイクリン、β-ラクタムおよびマクロライド耐性遺伝子群は、すべての研究対象集団のレジストームを支配していた。レジストームαの多様性については、4つの集団間で有意な差は認められなかった。しかし、レジストームβ多様性は、豚および豚の曝露作業者の平均レジストーム組成の分離を示し、ブロイラー生産者と対照群との間では、抗菌薬の使用とは無関係に、レジストーム組成の差が認められた。レジストーム組成の違いは、屠殺ラインの位置、豚と家禽の曝露作業者間、および農家と従業員と家族間の違いを示した。さらに、バクテリオームとレジストームの間には有意な相関関係があり、バクテリオーム組成には調査対象となった亜集団間および集団内で有意な差があることがわかりました。最後に、養豚場と養鶏場の詳細な分析では、農場での労働時間数とヒトの糞便AMR負荷との間に正の相関があることが示されました。
RESULTS: Pig slaughterhouse workers and pig farmers carried higher total ARG abundances in their stools compared to broiler farmers and control subjects. Tetracycline, β-lactam and macrolide resistance gene clusters dominated the resistome of all studied groups. No significant resistome alpha diversity differences were found among the four populations. However, the resistome beta diversity showed a separation of the mean resistome composition of pig and pork exposed workers from broiler farmers and controls, independent of their antimicrobial use. We demonstrated differences in resistome composition between slaughter line positions, pig versus poultry exposed workers, as well as differences between farmers and employees versus family members. In addition, we found a significant correlation between the bacteriome and resistome, and significant differences in the bacteriome composition between and within the studied subpopulations. Finally, an in-depth analysis of pig and poultry farms - of which also farm livestock resistomes were analysed - showed positive associations between the number of on-farm working hours and human faecal AMR loads.
結論:
オランダの豚肉生産チェーンに従事している人は、養鶏家および対照群と比較して、糞便中の正規化された ARG の総担持量が多いことが明らかになった。さらに、豚および豚肉に曝露された労働者のレジストームおよびバクテリオーム組成には対照群と比較して有意な差があり、集団内（農場、食肉処理場）の組成の違いも示された。農場での労働時間数と、人が住んでいる、または働いている農場の種類（豚またはブロイラー）は、ヒトの糞便レジストームの決定因子である。全体的に見て、我々の結果は、直接的または間接的な家畜との接触がヒトの ARG 運搬の決定因子であることを示唆していると思われる。今後の研究では、家畜に関連したレジストーム獲得の証拠を立証するために、ヒトと家畜のレジストームの関連性（すなわち、感染経路）にさらに焦点を当てるべきである。
CONCLUSION: We found that the total normalized faecal ARG carriage was larger in persons working in the Dutch pork production chain compared to poultry farmers and controls. Additionally, we showed significant differences in resistome and bacteriome composition of pig and pork exposed workers compared to a control group, as well as within-population (farms, slaughterhouse) compositional differences. The number of on-farm working hours and the farm type (pig or broiler) that persons live or work on are determinants for the human faecal resistome. Overall, our results may suggest direct or indirect livestock contact as a determinant for human ARG carriage. Future studies should further focus on the connection between the human and livestock resistome (i.e. transmission routes) to substantiate the evidence for livestock-associated resistome acquisition.
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